Historien om Minionerna börjar vid tidernas begynnelse. Som gula organismer börjar Minionerna att utvecklas, ständigt på jakt efter att tjäna den mest avskyvärda av mästarna. De misslyckas med att behålla dessa mästare, från T.-rex till Napoleon-Gunstling. Minionerna finner sig till sist själva utan någon att tjäna och faller in i en djup depression. Men en Minionerna vid namn Kevin har en plan, och tillsammans med Stuart och Bob beger de sig ut i världen för att hitta en ny ond boss. Trion börjar en spännande resa som slutligen leder dem till deras nästa potentiella mästare, Scarlet Overkill, världens första kvinnliga superskurk.